Foulkes được M.U phát hiện khi thi đấu cho CLB Whiston Boys Club hồi giữa những năm 1950. Ở thời điểm đó, Foulkes chỉ là một cầu thủ nghiệp dư. Công việc chính của ông là khai thác mỏ.
Sau vụ rơi máy bay kinh hoàng trong lịch sử của M.U năm 1958, Foulkes được chọn làm đội trưởng của đội bóng. Phong cách thi đấu quyết liệt của Foulkes đã giúp ông trở thành một chốt chặn đáng tin cậy nơi trung tâm hàng phòng ngự của “Quỷ đỏ”.
Foulkes cùng người đồng đội Nobby Stiles hồi năm 1968
Trong hành trình M.U vô địch European Cup 1968 đã ghi dấu ấn đậm nét của Foulkes. Một bàn thắng hiếm hoi trong sự nghiệp của ông đã giúp “Quỷ đỏ” quân bình tỉ số 3-3 với Real Madrid ở bán kết. Kết quả này đủ giúp M.U đi tiếp nhờ luật bàn thắng sân khách.
Vào đến chung kết, Foulkes tiếp tục tỏa sáng khi vô hiệu hóa hoàn toàn chân sút nguy hiểm nhất của Benfica là Jose Torres. Tuy vậy, Foulkes đã dính chấn thương mắt cá rất nặng ở trận này khiến ông suýt phải treo giày ngay ở mùa giải tiếp theo.
Sau mùa giải 1969/70, Foulkes đã nói lời chia tay M.U. Trong sự nghiệp, Foulkes đã thi đấu tổng cộng 688 trận cho đội chủ sân Old Trafford, ghi được 7 bàn thắng.
